新恋人を作った王太子から一方的に婚約破棄を告げられた辺境伯令嬢フローラ。ぶっちゃけそれはどうでもいいけど「辺境伯家など国の端にいるだけの役立たず」って、どういう意味ですか（怒）。　宮廷内に陰謀の気配が立ち込めるなか、領地からは魔物襲来の知らせが届きーー!?伝説の竜とモフモフ精霊たちに愛された聖女様の快進撃、いよいよ開幕！

窮地を乗り切ったナイスナー辺境伯領には束の間の平和が訪れ、フローラの守護者となったリベルは人々から温かい歓迎を受けていた。一方王都では、国王が「国土に呪いをかけた」とでっちあげて、ナイスナー家の取り潰しを宣言。国王の命を受けたトレフォス軍がフローラたちに迫りつつあった。無駄な戦闘による被害を最小限に抑えたいフローラは、ある奇策を思いつくが――ー！？

弟神ガイアスの力を借り、邪悪な黒竜の姿でフローラの前に現れた元婚約者クロフォード。歪んだ感情を向ける彼をリベルと共に撃退したフローラは、戦いの跡地に“竜も入れる巨大温泉”を目玉にした新しい街ドラッセンを作り上げる。新米領主として王都で迫害された人々を移民として受け入れ、街の発展のために奔走するフローラだが、今度は思いもよらぬ問題が発生し――!?伝説の竜とモフモフ精霊たちとともに、聖女様の街づくりが始まる！

聖地テラリスタの窮地を救ったフローラたちは、いよいよ総本山アーテリオ大聖堂へと足を踏み入れる。ところが、枢機卿たちの間にはなぜかナイスナー家の悪い噂が広まっており、”戴冠の儀（ルビ：レガリア）”を巡る会議は荒れ模様。リベルの機転で誤解が解けたものの、今度はフローラをテラリスタに災厄をもたらした魔女と糾弾する者が現れ――!?魔女の疑いをかけられた”銀の聖女”が、聖地でも嵐を起こす！

カルナバル皇国使節団の船がワイバーンの群れに襲われているという報せを受け、フローラはリベルと共に救援に駆けつける。強大な敵を前に意表を突く戦法で抗戦していたのは、５年前にフォジーク王宮で共に過ごした第二皇子のレオだった。精霊たちの力を借り、損傷した船ごとドラッセンに運び込んだフローラは、カルナバルとの正式な国交樹立に向けた外交会議をスタートするが――!?王女となった”銀の聖女”が、今度は外交手腕を発揮！

レオ皇子からの突然のプロポーズに戸惑いながらも着々と外交準備を進めていくフローラ。一方リベルは、なぜかモヤモヤする自分の心を持て余していた。正式な国交樹立に向け、それぞれの想いを胸に首都ハルスタットに向かう一同。そんな折、収監中のクロフォードがフローラに“ある情報“を伝えたいと訴えだして――!?因縁の再会と新しい出会い、そして懐かしい記憶が交差する思い出の地で、“銀の聖女“が新たな奇跡を起こす！

遺跡の探索中、突如として神界に転移してしまったフローラとリベルは、女神テラリスが生み出した竜の少年ノアと出会う。神界は邪悪な神ジュダスの反乱により制圧されており、リベルたちも本来の力を発揮できずにいた。しかも、神樹を侵しつつある呪いの儀式を阻止しなければ、神界も人界も闇にのまれて消滅するらしく――!?“天照の冠”の新たな力を引き出したフローラは人界から精霊たちを召喚。“銀の聖女”が神住まう地でも新たな伝説を作る！

女神テラリスから告げられた言葉に戸惑うフローラに、リベルは300年前の親友との出会いを語り始める。リベルの真摯な想いに触れ、二人の絆がより深まったその矢先、シークアミルの古代魔法がフローラとテラリスを襲う。フローラたちが連れ去られた先は、遠い昔に破壊されたはずのガイアスの遺跡だった――！仲間と引き離された絶望的な状況の中、”銀の聖女”は新たな力を授けられる！